Chaoene har forsvunnet og Sonic the Hedgehog og Miles "Tails" Prower går umiddelbart på saken for å finne dem. Det viser seg at Eggman Nega (nok en gang maskert som doktor Eggman) har stjålet Chao og gjemt dem inne i et hjemsøkt herskapshus. Planen hans er å mate dem til et interdimensjonalt beist kalt "Ifrit" som trenger å spise dem for å bli uovervinnelige. Etter det planlegger han å frigjøre Ifrit til verden for å ødelegge den. Men for å åpne portalen til Ifrits verden, kreves de syv Chaos Emeralds. Eggman Nega ansetter i hemmelighet Rouge the Bat for å samle Chaos Emeralds. The Master Emerald har også forsvunnet (igjen) og Knuckles the Echidna slår seg sammen med Rouge for å finne den. I mellomtiden har Silver the Hedgehog kommet tilbake fra en nå ødelagt fremtid forårsaket av Ifrit. For å skape en lykkeligere fremtid, leter han etter og stjeler Chaoene som er igjen for å skjule dem. Espio trodde først at Silver gjemte Chao for en ond sak, men Espio finner ut at Silver prøvde å redde verden. Deretter jobber de sammen for å redde verden. Den virkelige Dr. Eggman sender Metal Sonic for å finne Shadow, og forteller ham om Negas planer. Nega har lært om Ifrit ved å gå inn i professor Gerald Robotniks journaler, og Shadow og Metal Sonic satte seg fore å hente Chaos Emeralds før han gjør det. Eggman bruker Metal Sonic som en kommunikasjonsenhet for å hjelpe Shadow på veien. Alle lagene møtes i Mystic Haunt Zone der portalen til Ifrits verden er. Til tross for at Rouge bare har samlet seks av Emeralds, åpnes portalen uansett og Nega sender ut sin nye kopi av Metal Sonic, Metal Sonic 3.0 for å vekke Ifrit. Til tross for at de besitter sinnene til Sonic, Tails, Knuckles og Rouge (avhengig av hvem spilleren spiller som), blir Ifrit beseiret av de andre lagene. Shadow og Metal Sonic beseirer Ifrit og lukker portalen, men de og Eggman Nega er fanget i Ifrits dimensjon. Metal Sonic river imidlertid opp chassiset og avslører den 7. Chaos Emerald. Shadow bruker Emerald til å teleportere tilbake med Metal Sonic. Nega blir liggende fanget under noen steinsprut. Sonic og Tails redder all Chao og bringer dem til en Chao Garden og slapper av der mens Knuckles finner Master Emerald i Emerald Detector som han og Rouge stjal fra Eggman Nega. Rouge stjeler Master Emerald og løper, og Silver vender tilbake til det han håper er en lykkelig fremtid. Espio må svare til Krokodillen Vector som har brukt kundens forskuddsbetaling på sen leieavgift.