Dragon Quest III er kjent for å utvide den originale Dragon Warrior og Dragon Warrior II. Spillet bruker grunnleggende konsollrollespillkonvensjoner, som å gå opp i nivå ved å få erfaringspoeng og utstyre gjenstander. Battle er turbasert som de andre spillene i serien. Dragon Warrior III har et klassesystem, der hver karakter har en bestemt klasse. Mens helten alltid beholder helteklassen, kan de andre karakterene velge mellom følgende: Soldier (Warrior i GBC-versjonen), Fighter, Pilgrim (Cleric), Wizard (Mage), Merchant (Dealer), Goof-Off (Jester), Sage og Thief som bare var tilgjengelig i de senere versjonene. Valget av klasse påvirker i stor grad karakterens statistikk og staver han eller hun kan lære. Videre, etter å ha nådd erfaringsnivå 20, har en karakter muligheten til å bytte klasse ved tempelet til Dhama, som finnes halvveis i spillet. Spillet starter med bare helten i partiet, som deretter er i stand til å rekruttere et parti på tre på den lokale tavernaen. I motsetning til de fleste Dragon Quest-fester, bortsett fra helten, består ikke festen av karakterer involvert i historien. Selv om bare fire karakterer kan være i partiet om gangen, kan ekstra medlemmer av partiet holdes på tavernaen, noe som gir rom for nye rekrutter. En annen innovasjon er en arena hvor spilleren kan satse på utfallet av monsterkamper. Nyinnspillingene inkorporerte noen grensesnittendringer fra senere spill i serien, for eksempel forenklet døråpning; posen, som erstattet oppbevaring av bankgjenstander; kommandoene for varesortering "Ryddig Vare" og "Ryd Bag"; og "Full HP"-kommandoen, som kan brukes utenfor kamp for å automatisere prosessen med å avgi healing og statusgjenoppretting. Mens de tidligere Dragon Quest-spillene også var ikke-lineære, var Dragon Quest III det mest betydningsfulle eksemplet på spill i åpen verden blant de tidlige Dragon Quest-spillene. Det tillot også spilleren å bytte karakterer inn og ut av festen etter eget ønske, og en annen "stor innovasjon var introduksjonen av dag/natt-sykluser; visse gjenstander, karakterer og oppdrag er bare tilgjengelige på bestemte tider på dagen."