Drakengard følger historien om en kongeløs prins ved navn Caim som kjemper for unionen mot imperiet. Under unionens beskyttelse er hierarkene og gudinnen, for tiden Caims søster Furiae, som er en menneskelig manifestasjon av et av de fire seglene som beskytter verden mot å bli brutt. Når spillet begynner, blir Kain dødelig såret i en kamp med imperiet. Når han møter en fanget rød drage som også er døden nær, tar Caim et skjebnesvangert valg. I bytte for begges liv, vil den røde dragen og Caim inngå en pakt. Denne pakten vil for alltid lenke deres liv til hverandre og knytte deres sjeler sammen, på bekostning av noe uerstattelig. Ladet med ildene til en drage brenner Caims hevn over fienden... Spilleren kontrollerer Caim på sin oppdrag. Spillet er delt inn i tre forskjellige moduser: Luftkamp, ​​Ground combat og Event Combat. I Aerial Combat rir Caim dragonback mot en rekke luftbårne fiender som puster ildkuler (sterke enkeltskudd og svakere multiple låseskudd). Dragen er smidig og er i stand til å unngå innkommende trusler, og snur seg fullstendig om på et øyeblikk. I bakkekamp vises spillet i 3. person, men vanligvis store, åpne områder. Når han kontrollerer Caim, er hans primære evne bruken av en rekke våpen som finnes på slagmarken, hver med sine egne magiske krefter. Disse jevnes opp gjennom fortsatt bruk, og spesielt gjennom drap av individuelle fiender. I bakkekamp kan Caim også kalle frem dragen sin for å ri og straffe fiender fra luften. Begivenhetskamp ligner på bakkekamp, ​​men vist isometrisk, begrenset til ett enkelt våpen og uten hjelp av en drage. Den brukes hovedsakelig til å fortelle historiesekvenser.