I Ayanami Raising Project tar spilleren rollen som en NERV-offiser som nettopp har blitt tildelt Tokyo-3. Ved møte med kommandør Gendo Ikari, blir han siktet for å ta seg av det første barnet, den mystiske Evangelion-piloten Rei Ayanami. Det er opp til spilleren å bestemme Ayanamis ukeplan, balansere mellom utdanning, plikter på NERV og fritid. Spillet strekker seg over omtrent ett år, og inkluderer hendelsene fra hele anime-serien, samt filmen The End of Evangelion. I «Asuka Supplementing Project»-versjonen utgitt for PS2 og DS, kan spilleren også låse opp en ny Asuka-rute.