The Legend of Spyro: The Eternal Night er et 3D action-plattformspill som finner sted rett etter hendelsene på slutten av The Legend of Spyro: A New Beginning. Spillere kontrollerer Spyro mens han leter etter vennen Cynder. Til å begynne med har han mistet alle sine forskjellige pustekrefter fra det første spillet, men han gjenvinner gradvis evnen til å puste ild, is, jord og elektrisitet. Nytt i dette spillet er muligheten for Spyro å redusere tiden ved å bruke sin nylærte "Dragon Time"-evne. Mens spillet har noen grunnleggende oppgaver som involverer å trykke på brytere, er hovedfokuset fortsatt rundt slåssing. Spryos primære angrep er hodestøtet hans, men han kan også bruke diverse pust til å beseire fiender forutsatt at han har nok magisk kraft. Han tjener også blå edelstener fra å beseire fiender som vil tillate ham å øke kreftene sine.