Destruction Derby 64 er et racingspill som kombinerer høyhastighetskonkurranse med kjøretøykamp. Spillere raser gjennom 12 baner mens de prøver å ødelegge motstandernes biler for å få poeng, og balanserer behovet for fart med strategisk riving. Spillet tilbyr flerspillerstøtte for opptil fire spillere og har ulike spillmoduser, inkludert tradisjonelle derbyer, Capture the Flag og arenakamper. En rekke biler er tilgjengelige, med et spesielt opplåsbart taxikjøretøy som tjener som belønning for å fullføre spillet.